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4年前の1995年、東京を舞台としたガメラとギャオスの戦いで最愛の両親を失った中学生の綾奈は、今は弟と共に奈良県南明日香村の親戚の家にひきとられ暮らしていた。彼女のガメラに対する憎悪は日増しに膨らむ一方で、そんな中、彼女は村に古くから伝えられている伝説の神獣「柳星帳」が眠る・社の沢・の祠の封印を解いてしまう。ある日、渋谷上空にガメラと数頭のギャオスが出現した。激しい戦いの末、ガメラはギャオスを倒すも、渋谷駅周辺は壊滅状態。テレビ中継でその模様を見ていた綾奈は、ガメラに対する憎しみを一層強くする。綾奈が封印を解いた社の沢の祠で、奇妙な生物が覚醒した。綾奈のクラスメイトで彼女に秘かな想いを寄せている龍成は、その生物が柳星帳ではないかと不安になるが、綾奈はそれにイリスと名づけ育てるようになる。ところが、その過程で綾奈はイリスの繭に取り込まれてしまった。龍成のお陰で彼女は病院に運ばれ一命を取り留めるも、成長したイリスは村人たちを襲い巨大化していく。ところで、4年前のギャオス大量発生以来、その生態研究を続けていた鳥類学者の真弓は、明日香村で起こった事件を聞きつけ、今はホームレスとなった大迫元警部補とかつてガメラと心を通わせた浅黄と奈良に飛んだ。調査を進めていくうち、どうやらギャオスの変異体らしき怪生物が現れたことをつきとめる真弓。そして、その誕生に綾奈という少女が拘わっていることを知った彼女は、綾奈が入院している病院へ急行。彼女の弟から、綾奈がガメラに非常に憎悪を抱いていたことを知る。ところがその後、綾奈が病院から姿を消してしまう。政府の内閣情報調査官の朝倉が彼女を京都へ移送したのだ。綾奈を追って京都に向かう真弓と浅黄。そんな彼女たちの前に、朝倉のブレーンである推測統計学に精通したゲーム作家の倉田が現れ、かつて浅黄がガメラと心を通わせたように、ギャオスの変異体であるイリスは綾奈との融合を試みているのだと告げた。実は、美都は倉田を使ってギャオスによる人類破滅をシュミレートさせており、その為に綾奈を京都に連れ去ったのだった。真弓は、そんな美都のやり方に猛烈に抗議。綾奈の命を救うべく、彼女を東京の病院に移すことを決める。だが、イリスが嵐の京都に現れてしまった。綾奈を探して、京都中を破壊するイリス。しかし、そこへガメラが登場。イリスと激しい死闘を繰り広げ、見事にイリスを倒してみせると、綾奈の身を案じ駆けつけた龍成の家に伝わる剣の効果で、イリスに融合されそうになった綾奈をも助けるのであった。ガメラに命を救われ、ガメラが地球の守護神であることを知る綾奈。だがその時、日本上空には世界中から集まったギャオスの群れが飛来していた…。